Полк сформирован 20 декабря 1976 года в г.Владимире Московского ВО. Первым типом вертолета принятым на вооружение стал транспортно-десантный Ми-8Т.

В марте 1977 года личный состав 288-го ОВП приступил к освоению вертолетов огневой поддержки Ми-24. Первые полеты на этом типе были выполнены в ноябре 1977 года на аэродроме 344-го ЦБП и ПЛС армейской авиации в Торжке экипажами командира полка майора В.Г.Бантюкова и командира звена капитана А.А.Неверова. К моменту проведения масштабных учений войск МВО, в которых полк принимал участие, на Ми-24 были переучены уже 42 экипажа.

В апреле 1978 года полк передислоцируется на аэродром "Нивенское" Калининградской области и переходит в подчинение 11-й Гвардейской Армии СВ Краснознаменного Прибалтийского ВО, с присвоением условного наименования "Воинская часть полевая почта 26208". В июне того же года личный состав 288-го ОВП принял участие в первых на новом месте базирования учениях "Балтика-78" выполнив поставленные задачи на оценку "отлично". В дальнейшем полк задействовался в проведении учений "Неман-79", "Запад-81", "Дозор-86" и других.

В феврале 1980 г. из 20 экипажей полка сформирована эскадрилья, убывшая для выполнения интернационального долга в Республику Афганистан. За 9 лет войны через эту "горячую точку" прошли более 500 военнослужащих 288-го ОВП, 380 офицеров и прапорщиков, по итогам командировок, были награждены боевыми орденами и медалями. Среди награжденных четыре Героя Советского Союза: В.Н. Очиров (Указ от 21.02.1985 г.), Н.И. Ковалев (Посмертно, указ от 5.02.1986 г.), С.В. Филипченков (Указ от 31.06.1986 г.) и А.С. Голованов (Посмертно, указ от 16.06.1989 г.). В боевых действиях на территории Афганистана погибли 18 человек из 288-го овп:
Верлока Павел Иванович л-т 12.12.80
Голованов Александр Сергеевич п-к 02.02.89
Дацько Тарас Константинович л-т 24.04.80
Егоров Владимир Викторович пр-к 01.06.85
Зюзин Александр Борисович к-н 28.10.84
Ковалев Николай Иванович п/п-к 01.06.85
Корчагин Алексей Александрович ст.л-т 24.04.80
Потапов Иван Григорьевич м-р 01.06.85
Сатматов Евгений Жаксланович к-н 28.10.84
Талдыкин Вячеслав Михайлович к-н 03.07.84
Шамсутдинов Михаил Гильязович ст. л-т 21.04.87
Хлебников Сергей Николаевич ст. л-т 18.10.80

В мае 1986 г. группа из 11 человек летного и инженерно-технического состава во главе с командиром вертолетной эскадрильи п/п-ком А.Н. Борисовым была направлена на ликвидацию последствий аварии на Чернобыльской АЭС. В ходе двухмесячной командировки группа налетала около 800 часов, практически ежедневно выполняя задачи радиационной разведки непосредственно над разрушенным реактором. За выполнение поставленных задач все офицеры группы были удостоены государственных наград.

В 1990 г. полк состоит из трех эскадрилий: 1-я и 2-я ВЭ имеют на вооружении по 24 вертолета Ми-24, а 3-я ВЭ - 20 вертолетов Ми-8 различных модификаций. С распадом Советского Союза начинается процесс сокращения и полк переходит на двухэскадрильный состав: 1-я ВЭ вертолетов огневой поддержки Ми-24 и 2-я ВЭ транспортно-десантных вертолетов Ми-8.

В 1995 г. офицеры боевого управления полка выполняли боевые задачи на территории Чеченской Республики. По итогам боевой командировки все они награждены орденами и медалями.

С декабря 1997 г. 288-й овп передан из состава ликвидировавшейся 11-й Гвардейской общевойсковой Армии в состав Морской авиации Балтийского флота. А с 1-го июля 2002 г. полк переформирован в 125-ю отдельную вертолетную эскадрилью ВВС и ПВО БФ, которая в июне-июле 2002 г. перебазируется на аэродром "Чкаловск", где с 1-го марта 2003 г. возобновляет боевое дежурство. Командование подразделением принимает п/п-к Сергей Ильин.

В настоящее время 125-я овэ является единственным подразделением на вооружении которого состоят вертолеты Ми-24 модификации "ВП". Так же в составе эскадрильи находятся вертолеты Ми-8 модификаций "Т", "ПС", "ТВ", "МТ". С 2005 г. эскадрильей командует п/п-к Сергей Кунин.